电影工作者利奥正在法国南部追捕狼群。在一次狩猎探险中，他被自由而充满活力的牧羊女玛丽所吸引。九个月后，他们的孩子出生了。玛丽患有产后抑郁症，对变幻莫测的狮子座缺乏信任，于是抛弃了他们，让狮子座独自照顾孩子。
在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
尽管如此，勤劳而坚韧的梅琳达在日常练习中仍然坚定不移，相信有一天她会释放出一种震撼他人的力量。库法（由小野优树配音）被送到梅莉塔身边担任她的导师。事实上，库法的真实身份是白夜骑兵队的杀手。上级命令库法接近梅琳达，一旦证实她确实无法使用自己的能力，她就会被暗杀。然而，梅琳达的乐观和坚持逐渐打动了库法。
