《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起,以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物,红世之徒,戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说,故事会对第一季的一些伏笔作出解释,并加入不少这个时代的小故事。
幕府时代,公仪介错人(为剖腹者斩首的刽子手)拜一刀(若山富三郎 饰)执行上层命令,为年幼的地方领主斩首。归来后梦见妻女被人所杀,心生不祥预感。柳生手下拜访拜一刀,看见堂中为断头者摆放的灵位,遂以谋反罪名密告柳生家族。
某一日,祖母去世的消息让三姐妹回到了金泽,同时她们也被告知:早以为死去的母亲其实还活着。