50年前,打算成为真正怪物的犬夜叉为了获得四魂玉,遇到了强大的精神女巫桔梗。在一起呆了一段时间后,两人发展了关系。犬夜叉因此希望成为人类,桔梗也计划在净化四魂玉后回归普通生活。然而,对桔梗怀有邪恶想法的偷蜘蛛将自己的灵魂和身体交给了怪物,然后转世成为邪恶的半恶魔奈良。在他的唆使下,犬夜叉被桔梗封印在神木上,身受重伤的桔梗也在悲伤和绝望中死去。桔梗转世的卡格救了犬夜叉,但不小心把四魂玉射成了碎片。为了取回碎片,她和她的同伴,包括七宝、弥勒、珊瑚,以及犬夜叉一起踏上了一段充满困难和障碍的旅程
故事发生在昭和58年的一个炎热夏天,由于父母的工作调动,十六岁的少年九澄(小林优 配音)从繁华的大都市搬到了名为嫦娥街的山中小镇,一条小河将这个小镇分为了“新市街”和“旧市街”两个部分。
但现在,她的心开始在阿俊和她的同事松田(小川裕太饰演)之间摇摆